Церковь расположена на месте, где первоначально был основан Симонов монастырь. После его перевода на теперешнее место в 1379г. здесь еще несколько веков продолжал существовать небольшой мужской монастырь, приписной к Симонову - "Рождественский, что на Лисьином пруде". В 1380г. у тогда еще деревянного Рождественского храма были похоронены герои Куликовской битвы - иноки Троице-Сергиевого монастыря Родион Ослябя и Александр Пересвет. В 1509г. на месте деревянного был построен существующий каменный храм, тогда четырехстолпный, с покрытием по закомарам. В 1646г. монастырь упразднили, храм стал приходским. Тогда же он был перестроен: прежние своды и столбы разобрали, четверик перекрыли сомкнутым сводом и увенчали луковичной главой на глухом барабане. Над могилой героев Куликовской битвы возвели отдельно стоящую колокольню. В 1785г. была пристроена небольшая трапезная, замененная в 1849г. современной, более обширной. Внутри нее оказались могилы Осляби и Пересвета, надгробия сохранялись и обновлялись, в советский период утрачены. В 1855г. возвели новую колокольню (разобрана в 1930-х гг.). В 1894-1896гг. проведена частичная реставрация, восстановлены в первоначальных формах северный и южный порталы, некоторые оконные проемы. В 1980-1985гг. вновь проводились исследования и реставрация древнего объема церкви.