Древнейшие поселения в районе Крылатских холмов возникли во II веке до н.э. Первое упоминание о селе Крылатском датируется 1420-ми годами, когда Великий князь Московский Василий Дмитриевич завещал это владение своей супруге Софье Витовтовне. В течение XV и первой половины XVI века село было великокняжеским. Здесь был деревянный царский путевой дворец и деревянная церковь. Существующая каменная церковь в селе Крылатском выстроена в 1862-1868 годах по проекту архитектора Р.Т.Водо на месте третьей по счету деревянной. Здание представляет собой массивный четверик, покрытый четырехскатной кровлей и завершенный пятиглавием. Трехъярусная колокольня выстроена в 1877 году по проекту Стратилатова. В 1930-х годах церковь была закрыта, в 1941 году колокольня и завершение церкви были разобраны в целях маскировки. В 1992 году церковь передана общине верующих, после этого были проведены реставрационные работы, возвратившие зданию облик, близкий к первоначальному. Восстановлены колокольня, барабаны и главы. Церковь стоит на высоком месте в одном из живописнейших мест Москвы, на территории природного заказника "Крылатские холмы". У подножия холма расположен известный источник родниковой воды.